番茄双生病毒利用寄主细胞质mRNA降解系统增强致病性的分子机制

Whitefly-transmitted begomoviruses cost billons RMBs annually in tomato (Solanum lycopersicum) in China. Understanding the mechanisms of the interactions between begomoviruses and tomato is essential for development of innovative and effective control measures. The applicant has accomplished remarkable achievements on understanding of roles of plant mRNA decay on resistance against bipartite begomovirus by providing mechanistic understanding in 1) identification of novel endogenous activator of plant mRNA decay and its biologicial significance in RNA silencing and geminivirus sensitivity; 2) mechanism of how bipartite begomovirus manipulates host mRNA decay-mediated countering of RNA silencing-based resistance. These results indicated that genes in plant mRNA decay machinery are Disease-susceptibility genes. In this study, we will continue to understand the mechanisms of interaction between begomovirus and tomato mRNA decay related disease-susceptibility factors by using an economic important monopartite begomovirus in China (Tomato yellow leaf curl China virus and its associated betasatellite TYLCCNB) as a model. We will conduct research to unravel the mechanisms of 1) the molecular interaction between TYLCCNV/TYLCCNB and tomato mRNA decay machinery and 2) its resultant effects on plant ribosome translational regulation of plant and viral proteins. These new results will deep our understanding on how cellular sorting of mRNA are regulated between degradation and ribosome protein translation. Our new knowledge obtained from this virus-host interaction will help to understand the molecular mechanism of how DNA viral pathogens regulate host protein translation for viral pathogenicity. The resultant candidate disease-susceptibility genes provide excellent gene targets for improving virus resistance by molecular mark-assisted breeding and precise genome editing on tomato.

烟粉虱传双生病毒病害是我国番茄生产中最重要病害之一，由于缺乏高效抗病基因及抗源资源，每年造成上百亿经济损失。相对于抗病机制，植物体内存在的参与病毒侵染过程的易感基因的作用机理还很不清楚。阐明易感基因调控病毒致病性的分子机制，将为建立有效持久的抗番茄双生病毒抗病育种策略提供重要的理论指导。项目组最近鉴定了一个高等植物中保守的易感双生病毒通路—胞质mRNA降解途径，发现多种双生病毒均能够利用该系统增强病毒致病性。本项目拟进一步开展：1）解析番茄黄曲叶病毒同植物mRNA降解途径的互作关系；2）剖析病毒和病毒蛋白调控不同基因转录本分拣进入降解途径或者核糖体蛋白翻译过程，进而对寄主蛋白质的生物合成进行时空特异性调控，最终促进病毒致病性的机理。本项目拟深入研究双生病毒与寄主易感基因互作机制及其对植物蛋白翻译进程的影响，为发展广谱高抗病毒病害的作物品种提供新的分子靶标。

20世纪90年代以来随着外来烟粉虱在中国境内的大范围入侵，双生病毒与介体昆虫烟粉虱形成互惠共生关系，导致了粉虱传番茄黄化曲叶病毒在我国入侵并蔓延至18个省市多个番茄产区，导致病害暴发，是我国番茄生产上最重要病害之一。由于缺乏有效抗病基因及种质资源，目前对双生病毒病害尚无环保高效的防治方法，仍主要依赖通过对介体昆虫的化学防治来实现病毒的预防与控制。开展双生病毒与番茄等植物互作的分子机制研究，是植物—病毒互作研究的良好模式系统，其互作机制的研究成果为培育高抗双生病毒对番茄等重要农作物的新品种提供重要理论基础。项目组研究表明植物细胞质mRNA降解途径在植物对双组份双生病毒易感性中发挥了重要作用，但是对胞质mRNA降解途径在我国番茄上具有重要意义的单组份双生病毒的作用机制还不清楚，进行该互作过程的分子解析有助于分子抗病育种研究。.本项目主要取得了以下研究成果：.1).明确了植物RNA降解途径 (Nonsense-mediated mRNA decay, NMD)对中国番茄黄化曲叶病毒（TYLCCNV+TYLCCNVB）侵染性的影响。.2).发现植物NMD可能通过JA途径调节植物抗双生病毒和抗烟粉虱的作用，而βC1蛋白可以靶标NMD途径的关键蛋白UPF1，可能通过调节其磷酸化水平抑制NMD的抗性作用，实现双生病毒-烟粉虱-植物三者互惠共生。.3).在研究过程中还发现双生病毒可以通过感染植物影响植物-介体昆虫以及与非介体昆虫等生态因子的互作关系，实现其全新生态学功能。同时阐明了光调节双生病毒-烟粉虱-植物三者互作的分子机制，发现植物双生病毒卫星编码蛋白可以通过靶向光信号途径的PIF转录因子家族调控的虫媒病毒抗性，促进虫媒病毒的传播。. 本项目执行过程中取得了一系列成果，陆续发表了SCI论文10篇，包括Trends in Plant Science, Science Advances, PLoS Pathogens, Molecular Plant-Microbe Interactions等等。在项目执行期间，为积极推动三者互作领域的发展，撰写综述文章2篇，大大促进了该领域在国内的发展，并在三者互作领域申请专利3项，本项目研究中取得的其他一些研究成果还在投稿阶段，将陆续在国际重要期刊上发表。